Understanding evolvability

Evolverbarhet er levende organismers evne til å evolvere. På kort sikt avhenger evolverbarhet av tilstedeværelsen av arvelig (genetisk) variasjon. På lengre sikt er evolverbarhet avhengig av organismenes evne til å produsere og opprettholde potensielt adaptiv genetisk variasjon, og dermed evnen til å oversette molekylær variasjon til fenotypisk variasjon. Følgelig påvirkes evolverbarhet for det meste av strukturer, prosesser og egenskaper som produserer fenotypisk variasjon ut ifra molekylær variasjon. Dette synet, som dukket opp på 90-tallet, står i kontrast til det klassiske synet innen kvantitativ genetikk og populasjonsgenetikk, der genetisk variasjon ble ansett som gitt. Variasjon i potensialet for evolusjon ble hovedsakelig tilskrevet seleksjon, det vil si prosesser utenfor organismen. I et slikt paradigme ble ikke evolverbarhet betraktet som et forskningstema. Arvbarhet, som er genetisk varians delt på den totale fenotypiske variansen, ble i stedet brukt for å sammenligne evolusjonspotensialet mellom ulike trekk og populasjoner. Arvbarhet forveksler endringer i genetisk variasjon med endringer i andre kilder til fenotypisk variasjon og fremgangen i studiet av evolverbarhet ble derfor hindret. Med utgangspunkt i Houle (1992, Genetikk), har Hansen og Pélabon foreslått at gjennomsnittsskalering av genetisk variasjon (gjennomsnittsskalert evolverbarhet) gir en bedre måleenhet for å sammenligne det evolusjonære potensialet mellom ulike trekk og populasjoner. Denne måleenheten er tillegg bedre for å studere hvordan evolverbarhet påvirker makroevolusjon, det vil si, evolusjon over populasjonsnivå. I dette prosjektet hadde vi som mål å bedre forstå variasjon i kortsiktig potensial for evolusjon og konsekvensene denne variasjonen har på mønstre av divergens mellom populasjoner og arter, ved bruk av gjennomsnittsskalert evolverbarhet. Ved å gjennomgå litteraturen og analysere publiserte data på nytt, har vi vist at mange tidligere antakelser angående effektene av seleksjon, populasjonsstørrelse og miljøvariasjon på potensialet for evolusjon ikke lenger støttes. Dette stammer sannsynligvis fra det faktum at variasjon i kortsiktig evolverbarhet hovedsakelig skyldes endringer i effekten av alleler, og i mindre grad endringer i allelfrekvens. Vi har bygget på tidligere arbeid fra Hansen, og videreutviklet et nytt statistisk rammeverk for å kvantifisere systematiske endringer i alleleffekter, og dermed evolverbarhet, med endringer i trekkgjennomsnitt. Ved å bruke dette nye rammeverket til å analysere publiserte data på nytt, har vi vist at slike effekter, referert til som retningsbestemt epistase, er utbredt selv i enkle morfologiske trekk. Vi har også vist at evolverbarhet påvirker evolusjonær divergens mellom populasjoner, og i mindre grad mellom arter. Ved å kombinere forskjellige datasett med komplementære styrker, har vi evaluert og avvist flere hypoteser som kan forklare forholdet mellom evolverbarhet og divergens. Videre har vi foreslått at dette forholdet skyldes konsekvensen mangelen på genetisk variasjon har på populasjonenes evne til å følge raske, stasjonære miljøsvingninger. Prosjektet har resultert i publisering av ni artikler i ledende tidsskrifter innen evolusjonsbiologi, samt fem bokkapitler i en bok om evolverbarhet der Pélabon og Hansen er to av redaktørene. En postdoktor og en doktorgradsstudent (Ph.d. forsvar planlegges i november 2024) er ansatt i prosjektet.

One of the main goals of our research on evolvability for the past 20 years has been to advocate a measurement of the ability to evolve that is firmly grounded in the measurement theory. This measure, the mean-scaled evolvability, has been developed for the specific purpose of better understanding variation in the potential to evolve across traits, populations and species, and its evolution. The main goal of our project was therefore to promote this “new” measure of evolvability by explaining it and showing its explanatory and predictive values for understanding evolution at different timescales. With the publication of a review paper in one of the most prestigious book series in ecology and evolution (Annual Review in Ecology, Evolution and Systematics) and the publication of an edited volume about Evolvability, we believe that our perspective on this subject will reach a broader audience. We already got feedback from some of our colleagues that are using our book for post-graduate classes. Other publications that came out of this project have been also published in leading journals in evolutionary biology (Evolution, Evolution letters) or in very high impact generalist journals (Proceeding of the National Academy of Science, USA). We therefore expect that our perspective will become more broadly accepted following this project. We also expect that our project, by providing clear examples on how measurement theory can be used to derive tools for quantifying properties of biological entities will help the development of better and more meaningful metrics in quantitative ecology and evolution.

Evolvability is the ability of organisms to respond to selection. This concept is central to many questions regarding the ability of species to adapt. On short time-scales, evolvability depends on the amount of additive genetic variance. Yet, evolvability, variation in evolvability and the factors responsible for this variation are poorly understood. To improve our understanding on evolvability, we will synthesize the empirical knowledge on additive genetic variance and identify the key factors affecting this property of living organism. To achieve this, we will explore the contribution of species characteristics, traits genetic architecture and environmental factors affecting evolvability. These analyses will be performed using novel statistical tools developed by the research team.