Understanding climate change impacts in an Arctic ecosystem: an integrated approach through the prism of Svalbard reindeer

Arktiske økosystemer er naturlige laboratorier for studier av klimaeffekter fordi de er enkle og under rask oppvarming. Vi har samlet økologiske data gjennom 30 år av Svalbardreinen og komponenter i økosystemet, som beiteplanter og parasitter. Vi ønsket å undersøke det paradoksale med at bestanden vår av rein har tredoblet seg i løpet av to tiår, i et område med rask klimaendring. Vi undersøkte om forsinkelse i visningstidpunkt for beiteplantene påvirker reinen positivt, hvorvidt de er mindre utsatt for parasittisme enn tidligere, og hvordan de reagerer fysiologisk på klimaendringene. Under det siste punktet undersøkte vi dyras evne til energisparing, der vi hadde foreløpige indikasjoner om at noen hadde evne til å redusere kroppstemperatur om vinteren (heterotermi), mens andre dyr ikke hadde det (normotermi), og videre om de to gruppene skilte seg i diett, bakterieflora og vektutvikling. I plantearbeidspakken utsatte vi tre viktige beiteplanter for eksperimentell oppvarming og vanning: en gressart, en urt og en vierart. Gressarten responderte positivt både på oppvarming om sommeren og om høsten, ved å holde seg grønn og næringsrik lenger. I et vanningseksperiment responderte gresset igjen positivt, mens vieren og urten responderte negativt. Samlet sett vil gress sannsynligvis være en stadig viktigere matressurs for planteetere i et varmere og våtere Arktis. I parasittarbeidspakken hadde vi som mål å løse paradokset med hvorfor reinsdyrbestanden ikke lenger reguleres av innvollsparasitter. Til tross for en tredobling antall verter (reinsdyr), fant vi at parasittbelastningen per individ var uendret fra 90-tallet, og egg per gram avføring var lavere. Parasitter reduserer fortsatt vekten og i noen grad reproduksjonen hos reinen. Årsaken til tap av den regulerende effekten kan skyldes to uavhengige prosesser: For det første en fortynningseffekt av parasittlarvene i mer og høyere vegetasjon. For det andre kan en positiv klimaeffekt på kroppskondisjonen ha redusert effekten av parasitter. I fysiologi-arbeidspakken fant vi at heterotermi var en fleksibel egenskap, der flere individer var heteroterme den første vinteren i studiet, sammenlignet med de to siste. Vi fant ingen klar effekt av heterotermi på kroppsvekt og kalvingssuksess. Parallelt med Svalbard-studien undersøkte vi effekten av en sommerhetebølge på reinsdyr i Finland. Vi fant at individer reduserte aktivitetsnivået og hjertefrekvensen i den varmeste delen av døgnet og hadde lavere vekt på slutten av sommeren sammenlignet med andre år. Vi fant dermed en tydelig negativ effekt av varme som virket direkte gjennom endret fysiologi og aktivitet, og ikke bare gjennom beiteplanter som tidligere vist. I diettsarbeidspakken hadde vi som mål å bestemme i hvilken grad forskjeller i diett og bakterieflora i tarmen påvirker evne til heterotermi. Vi startet med å gjøre den første fullstendige sekvenseringen av mikrobiomet til Svalbard-reinsdyr langs hele fordøyelseskanalen. Selv etter 6000 år divergerende evolusjon på hver sin side av Barentshavet var tarmmikrobiomet til Svalbard og fastlandsreinsdyr overraskende likt. Ved hjelp av DNA metabarcoding av diett og mikrobiom og kroppvekt fra de samme individene, fant vi en positiv effekt av «Arktisk grønning» på vekt. Denne effekten virket gjennom endret diettssammensetning, og delvis endringer i tarmmikrobiomet. Vi har også undersøkt individuell variasjon i diett hos rein med GPS-halsbånd. Her oppdaget vi at individer som bruker våtmark under mildværsperioder om vinteren er tyngre om våren enn de som ikke gjør det, som tyder på at noen dyr er i stand til å dra nytte av en ny ressurs på en varmere, utsmeltet tundra. Vår langtidsstudie er den mest omfattende studien av klimaendringer for et arktisk pattedyr når det gjelder varighet og antall individer som følges over tid. Den er unik i sin bredde der vi i tillegg til populasjonsdynamikk og drivere av denne, også har samlet data på atferd og fysiologi. Studiepopulasjonen vår har tredoblet seg med en spesielt rask økning de siste 10 årene. Skjult i denne "gjennomsnittlige" positive effekten er en betydelig individuell variasjon i fysiologi, habitatvalg og diett, som resulterer i individuelle forskjeller i fitness. Dette antyder at det er et pågående seleksjonstrykk på atferdstilpasninger til det nye klimaet og landskapet. Det er viktig å fortsette overvåkingen av atferd og fysiologi i tillegg til bestandsdynamikk, særlig siden fysiologiske begrensninger forventes å bli viktigere i et varmere Arktis. Resultatene våre vil ha betydning for å forstå hvordan arktiske pattedyr, som lever ved et av verdens ytterpunkter, har evne til rask klimatilpasning.

1. Actual and potential outcomes: We have obtained new knowledge on plant-herbivore interactions and reindeer-parasite interactions that are ready to be plugged into a mechanistic population projection model. The phenotype differences were smaller than hypothesized in the project proposal which will simplify the model. The work with the mechanistic model is the main part of the PhD of Cassandra Mac Hugh at Université du Québec en Abitibi-Témiscamingue, and will be finalized approximately 2026. 2. Conservation outcomes - Actual and potential: We have already concluded that the nutritional conditions of Svalbard reindeer, a keystone species in the terrestrial ecosystem of Svalbard, is improved by increased access to graminoids in autumn and early winter. Further, a warmer environment with more hosts is predicted to lead to increased parasite infection rates, but we have showed that this has not happened in the case of Svalbard reindeer. However, all of these processes benefit reindeer which promotes resilience for this species and its scavenger, the Arctic fox, but may have negative ripple effects of other parts of the ecosystem (such as for breeding success of geese). Such modelling work is underway in collaborative projects. 3. Method developement - Actual and potential: This has worked according to plan and resulted in spin off projects. Post Doc Kamenova secured funding for a NFR network project termed “PIECEMEAL – cracking the diet of Svalbard reindeer with old and new tools”, where the diet is quantified with three different methods byt three different expert groups. Here several manuscripts are under development. We have also published the first characterization of the microbiome along the gastrointestinal tract of the reindeer. We gathered the largest physiological biologging dataset (n=60) of any large Arctic mammal; data currently being analyzed for publication by Post Doc Trondrud. 4. Realized capacity and skills: We have two ongoing PhD students that are on track to meet their completion deadlines in Nov 24 and Feb 25. As many as 7 students did their Masters in the project where 2 are now in PhD positions. Of the two post docs, one is recruited to a new Post Doc position in France, while the other is currently searching for permanent Academic positions. Of all candidates only one (a master student) have been male, promoting women in science. 5. Actual and potential management impact: We have so far provided guidance only locally, to the Governor. As part of Climate Observatory of the Arctic, we will continue to update our long-term time series that will be communicated annually to the Ministry of Climate and Environment, and potentially be piocked up by ACIA and IPCC

Terrestrial Arctic ecosystems are natural laboratories to study the effects of climate change, because of their simplicity and fast rate of warming. In Svalbard, reindeer are a keystone species directly affecting lower (plants and parasites) and indirectly higher trophic levels (carrion for Arctic fox), and therefore central to understanding ecosystem resilience. For more than 20 years we have studied tundra vegetation dynamics, reindeer impacts on habitat structure and ecosystem processes. At 4500 captures of 1000 individual reindeer we have the largest dataset for any Arctic herbivore. Two decades ago, we published what became a textbook study reporting that reindeer were strongly food limited and regulated by gut parasites, rendering the subsequent doubling of the population size an unsolved paradox. In our current RCN project, we discovered two phenotypes with contrasting thermoregulatory physiology; one drops subcutaneous body temperature to save energy, while the other keeps a stable high temperature throughout winter. The two phenotypes also differed in their diet, gut microbiome, body mass dynamics and reproduction, begging the question if one is better adapted to the ‘old’ and the other to the ‘new’ climate regime. We will develop innovative models of how the different phenotypes contribute to reindeer population growth, as the climate continues to warm. However, such models would not be realistic without considering trophic interactions, leading us to return to our unsolved population increase paradox, by investigating the role of higher plant productivity and the possible loss of parasite regulation. By looking at the issue of climate change in the Arctic through the prism of an ecosystem engineer, Svalbard reindeer, our work plan is both novel, because of its holistic scope, working across boundaries of sub-disciplines in biology, and ambitious, in moving empirical measurement out of traditional laboratory settings, into a rapidly warming world.